この城は鎌倉時代早期に、諏訪大社大祝神氏の分流である知久氏が、上伊那郡箕輪の上の平城より地頭として知久平に移り築城した平山城である。室町時代に神之峰城に本拠を移して、ここは出城となった。

知久氏は小渋川より万古川にまたがる竜東地方を支配した。また文永寺・知久平諏訪神社等を建立して信仰も厚かった。知久氏は１５５４年武田氏によって滅ぼされ、ここは武田氏の支配するところとなったが、１５８２年に武田氏が滅亡すると、菅沼定利の居城となった。定利は城を拡張整備する。知久氏はその後に徳川家康に認められて、江戸時代には喬木村阿島に旗本として陣屋を構えて活躍した。