後北条氏が里見氏と激しく対立すると水軍の重要性を痛感し、三崎や浦賀を根拠地とする三浦水軍を組織し、江戸湾から里見氏の勢力を駆逐する一方、駿河に侵入してきた甲斐武田氏に対しても、伊豆の水軍を組織しその脅威に備えた。

天正７年（１５７９）には後北条水軍の事実上の統括者である梶原備前守がここ長浜城におかれ、翌天正８年（１５８０）、武田・北条両氏水軍による駿河湾海戦が行われた。その後、天正１８年（１５９０）豊臣秀吉の小田原合戦により、長浜城は再び緊張状態におかれた。しかし、後北条方の小田原籠城策に呼応し、水軍の主力も小田原の川岸に集結したことから、長浜城は水軍基地としての機能を失い、在地土豪大川兵庫を中心とする地元住民が守ったが、一戦も交えずに開城したという。そのまま廃城に帰したようである。

城址には以前は三井家の別荘が建っていたが、昭和４０年代に取り壊された。昭和６０年には市教委による詳細分布調査が実施され、４つの曲輪と１５の腰曲輪の他、曲輪上の土塁跡や６基の掘切等が確認されている。曲輪の一つ一つは小規模であるが、城郭形式は直線の連郭式で、後北条氏の城郭形式の典型を見ることができる。また城の南側、陰野川沿いに田久留輪と呼ばれる地域があり、水軍武将の居館のあった曲輪跡であると推定されている。

城址は駿河湾の最内部である内浦湾の三津浜海水浴場の一角にある。こんもりした小山の麓に赤い鳥居が登山道の入口。