応永年間（１３９４〜１４２８）の築城とされる。世田谷城は武蔵野台地の一角、南東に張り出した舌状台地の先端部に立地し、西・南・東の三面に烏山川が蛇行し、北には小支谷が入る。１４世紀後半に吉良治家が居住したのに始まると伝える。烏山川を天然の水掘にし、豪徳寺を含む大規模な城であったという。

吉良氏は清和源氏・足利氏の支族で、世田谷吉良氏はその庶流にあたる。はじめ鎌倉公方に仕え、１５世紀後半に関東が乱れると関東管領・上杉氏やその家宰・太田道灌に与力し、１６世紀には北条氏と結んだ。北条氏と上杉氏との勢力争いで、享禄３年（１５３０）には世田谷城は攻略されたと伝えるが、のち吉良氏の手に復した。この間、吉良氏は北条氏と婚姻関係を結び、その庇護下にあったが、天正１８年（１５９０）、豊臣氏の小田原攻略により、世田谷城も廃城となった。

世田谷城の濠・土塁の構造は天文６年（１５３７）の再築とされる深大寺城のそれと類似しており、１６世紀前半に防御の為、大改築がなされたという説がある。また当時の石垣は江戸城改修に転用されたといわれる。現在は世田谷城址公園となって整備されている。公園内には土塁や堀と思われる地形がみられるものの、どれが遺構なのかの峻別は困難である。隣、豪徳寺が城の主要部であったらしく、そちらにも遺構が確認できる。