創築年代不明。天文六年（1537）に再興。標高５０ｍ、比高１４ｍ。

扇谷上杉朝興が天文六年（1537）に病歿し、その子・朝定が十三歳の若さで跡を継ぐと、それまで侵食されていた後北条氏に対して態勢を挽回すべく、廃城となっていた深大寺城を再興した。しかし北条氏綱は同年七月十五日、逆に朝定の居城・河越城を攻略し、上杉氏は滅亡し、深大寺城も廃城になった。

この時、上杉氏側は後北条氏が深大寺城を攻めてくると考えていたが、同軍はにわかに河越に侵攻したので肩透かしを食い、当城を中心とする顕著な合戦はなかったとされる（『日本城郭大系』）。

城址は深大寺のそば、武蔵野台地南部に多摩川の作った河岸段丘の一つ「武蔵野段丘」の崖上に位置する。都内としては一流の遺構を有すし、郭、土塁が良好に保存されている。郭は３つあり、三の郭はテニスコートとなって消滅しているが、広大な二の郭と、最も残存度の高い主郭が見られ、一部、空堀などは発掘調査を基に復元されている。周辺は柵で囲まれているので、「水生植物園」から入城するしかない。